Shipwreck survivors found on the presumably uninhabited Infant Island leads to a scientific expedition that discovers a surviving native population along with the Shobijin, tiny twin fairy priestesses of the island's mythical deity called Mothra. After the fairies are kidnapped by an exploitative businessman named Clark Nelson, Mothra sets out to rescue them.

Les survivants d'un naufrage, menés par le professeur Murai, échouent sur une île inconnue. Là, ils découvrent la carcasse d'un bateau recouverte d'étranges champignons. Bientôt, ils vont découvrir qu'ils ne sont pas seuls à peupler cet endroit mystérieux...

Après l'attaque d'un bateau de pêche, le seul membre d'équipage survivant se rend compte que ce n'est autre qu'un Godzilla ressuscité. Cependant, les efforts pour faire la lumière sur l'histoire sont réprimés par le gouvernement japonais au milieu des tensions politiques croissantes entre les États-Unis et l'Union soviétique, qui sont tous deux prêts à bombarder le Japon pour arrêter le monstre.

Deux reporters, Ichiro Sakai et Junko Nakanishi, sont envoyés sur un site industriel dévasté par un violent cyclone. Ils y découvrent une étrange substance. Parallèlement, les pêcheurs de la baie de Yokohama ramènent un œuf géant et mystérieux qui est aussitôt acheté par Toharata, un homme d'affaires véreux. Malgré les recommandations du professeur Miura, inquiets de ce qui se cache dans l'œuf, Toharata décide d'en faire une attraction particulièrement lucrative pour les touristes et les curieux. À leur grande stupéfaction, de petites fées apparaissent pour reprendre l'œuf aux humains. Les « Aelinas », comme elles se nomment, sont décidés à récupérer ce qui appartient à leur déesse, la phalène géante Mothra.

Les habitants de la cité engloutie de Mu, disparue voilà 12000 ans, ont décidé d'investir la surface de la Terre. Ils font enlever la fille du Professeur Shinguji qui avait construit à la fin de la deuxième guerre mondiale, un sous-marin capable d'atteindre les fantastiques profondeurs de leur monde. Un terrible combat pour sauver la race humaine commence à la surface du globe quand les habitants de Mu lancent une fulgurante attaque et sous les eaux, où un gigantesque serpent de mer protège l'entrée de leur royaume...

Un étrange astéroïde s'écrase sur Terre et l'équipe du professeur Murai part enquêter sur place. Pendant ce temps, une femme étrange prétendant être une Martienne annonce que, si l'humanité ne se repent pas, elle sera détruite. La Martienne prophétise le retour de Godzilla et Rodan, ainsi que la venue d'un monstre de l'espace appelé King Ghidorah. Les prophéties se réalisent et Ghidrah sème la terreur. Seule solution : Godzilla, Rodan et Mothra doivent accepter de coopérer pour vaincre le monstre de l'espace.

Atteint d'un cancer, Watanabe, chef de service du génie civil, décide de réaliser le projet qu'il avait tout d'abord repoussé : celui d'assainir un terrain vague du quartier de Hureocho pour que les enfants puissent jouer dans un véritable jardin.

Les Sakanishi forment une famille tokyoïte typique de la classe moyenne à la fin des années 1950. Sous le même toit vivent trois générations : Yūichirō, fils aîné et héritier qui, avec son épouse, a l’obligation de prendre soin de sa mère Aki, veuve. Un jour Sanae, sa fille aînée, revient s’installer dans la maison familiale après la mort de son mari. D’autres soucis attendant la famille Sakanishi. Car Yūichirō, criblé de dettes, a hypothéqué en secret la maison…

Alors qu'ils survolent les mers pour repérer des bancs de poissons, les jeunes pilotes Tsukioka et Kobayashi rencontrent Godzilla et un autre monstre en train de se livrer une bataille féroce. Les deux créatures disparaissent dans l'océan, mais refont bientôt surface près d'Osaka, qui sera dès lors le cadre d'un combat à mort entre les deux monstres et les hommes.

Un an après la défaite de Godzilla aux mains de MechaGodzilla, le Japon répare Kiryu (le nom donné à Mechagodzilla) et s'apprête à reconstruire la ville détruite. Le grand-père d'un des hommes de maintenance du robot est visité par les shojibin, les petites jumelles qui parlent au nom de Mothra, de vieilles connaissances puisqu'il les a rencontrées il y a 43 ans. Elles rappellent que Kiryu est bâti sur le squelette du Godzilla original et que ses os devraient reposer en paix. Si les autorités s'entêtent à utiliser le robot, Mothra ne viendra pas les aider si Godzilla refait surface et pourrait même devenir ennemie de l'humanité.

Une ancienne légende dit que le soleil deviendra rouge et qu'un monstre du ciel viendra détruire la Terre avant d'être arrêté par deux monstres terrestres. Peu de temps après la découverte d'une grotte dédiée à une divinité ancienne, un robot ressemblant à Godzilla et envoyé par des extraterrestres apparaît et commence à tout détruire...