Shipwreck survivors found on the presumably uninhabited Infant Island leads to a scientific expedition that discovers a surviving native population along with the Shobijin, tiny twin fairy priestesses of the island's mythical deity called Mothra. After the fairies are kidnapped by an exploitative businessman named Clark Nelson, Mothra sets out to rescue them.

Deux reporters, Ichiro Sakai et Junko Nakanishi, sont envoyés sur un site industriel dévasté par un violent cyclone. Ils y découvrent une étrange substance. Parallèlement, les pêcheurs de la baie de Yokohama ramènent un œuf géant et mystérieux qui est aussitôt acheté par Toharata, un homme d'affaires véreux. Malgré les recommandations du professeur Miura, inquiets de ce qui se cache dans l'œuf, Toharata décide d'en faire une attraction particulièrement lucrative pour les touristes et les curieux. À leur grande stupéfaction, de petites fées apparaissent pour reprendre l'œuf aux humains. Les « Aelinas », comme elles se nomment, sont décidés à récupérer ce qui appartient à leur déesse, la phalène géante Mothra.

Un étrange astéroïde s'écrase sur Terre et l'équipe du professeur Murai part enquêter sur place. Pendant ce temps, une femme étrange prétendant être une Martienne annonce que, si l'humanité ne se repent pas, elle sera détruite. La Martienne prophétise le retour de Godzilla et Rodan, ainsi que la venue d'un monstre de l'espace appelé King Ghidorah. Les prophéties se réalisent et Ghidrah sème la terreur. Seule solution : Godzilla, Rodan et Mothra doivent accepter de coopérer pour vaincre le monstre de l'espace.